Victor José Mendes Cardoso: Sementes: dormência ou quiescência?

Fiquei surpreso ao ver certa vez um escritor fazer apologia à precisão no ato de escrever. Ainda que muitos aspectos possam diferenciar a obra literária ou poética do escrito científico, chama a atenção o fato de que ambos buscam a precisão, o conceito subjacente à palavra. Evidentemente, os objetivos a serem atingidos são diferentes: na literatura poética, a palavra evoca a multiplicidade, a ambigüidade proposital, a contemplação, a busca da beleza e da pureza estética; na ciência, a exatidão, a fotografia verbal do fato observado, a correspondência biunívoca entre termo e evento. A história da ciência mostra a evolução dos conceitos, associada em boa medida à evolução da tecnologia e das mentalidades. Chega-se ao ponto em que novas palavras e expressões precisam ser inventadas, já que o léxico não atende mais à necessidade do cientista. E assim, o progresso dos conceitos científicos depende também dessa exatidão, transformada em um jargão universal, que permite o diálogo e a troca de idéias entre os mais diferentes pesquisadores. No que segue, trato de um problema de vocabulário em minha principal área de atuação profissional: a fisiologia de sementes.

Na maioria dos casos, as sementes são dispersas em um estágio de desenvolvimento no qual o seu metabolismo encontra-se em níveis bastante reduzidos. Labouriau [1] utilizou os termos criptobiose e hipobiose para designar esse estágio, situado entre o fim da maturação e o início da germinação, quando o embrião passa por uma suspensão temporária do crescimento. A germinação (i.e., a retomada do crescimento do embrião) requer "condições adequadas" ou favoráveis do ambiente operacional, como disponibilidade de água, temperatura e concentração de oxigênio. Por definição, uma semente quiescente é aquela que inicia e completa o processo germinativo quando não há insuficiência de fatores do ambiente ou, segundo Baskin & Baskin [2], é aquela capaz de germinar na maior amplitude possível de fatores do ambiente físico, considerando-se os limites impostos pelo seu genótipo.

Há tempos, porém, constatou-se que algumas sementes não germinavam mesmo quando colocadas em condições ambientais normalmente consideradas favoráveis ou adequadas, sendo tais sementes denominadas dormentes. Concluiu-se que as sementes dormentes apresentavam alguma restrição interna ou sistêmica à germinação, restrição essa que deveria ser superada por intermédio de um processo conhecido como pós-maturação ou quebra de dormência, para que a semente então ficasse apta a germinar. Assim, enquanto a dormência seria causada por um bloqueio situado na própria semente ou unidade de dispersão, a quiescência seria provocada pela ausência ou insuficiência de um ou mais fatores externos (particularmente, condições atmosféricas, temperatura e água), necessários à germinação.

A natureza desses bloqueios e os mecanismos envolvidos podem diferir. Em linhas gerais, existem bloqueios de natureza fotoquímica ou bioquímica (a chamada "dormência fisiológica"), de natureza difusiva ("dormência física", relacionada à resistência do tegumento e/ou envoltórios da semente à difusão de substâncias) e de natureza morfológica ("dormência morfológica", quando a semente é dispersa com o embrião ainda subdesenvolvido). A maior parte das discussões sobre dormência refere-se à dormência fisiológica, ao passo que as dormências física e morfológica - ainda que respondam por uma parcela expressiva dos casos conhecidos de dormência, especialmente em espécies tropicais - são muitas vezes tratadas de maneira ambígua, ou nem são reconhecidas como tipos de dormência.

Ainda de acordo com Labouriau, primeiramente é preciso reconhecer o caráter indutivo da dormência (ou das dormências): em uma determinada etapa do desenvolvimento e/ou sob um determinado espectro de condições ambientais, a dormência é induzida (estabelecida) na semente. Disso emerge uma das primeiras formas de classificação da dormência, a saber: a) a primária ou inata, que se estabelece na semente antes de sua dispersão; e b) a secundária, que se instala na semente após a dispersão. No primeiro caso, portanto, a semente é dispersa da planta-mãe já em estado dormente, exigindo tratamentos ou condições específicas para se tornar uma semente quiescente, isto é, capaz de germinar em condições ambientais favoráveis. No segundo caso, duas situações podem ocorrer: a semente com dormência primária perde a dormência após a dispersão, mas, sob uma condição desfavorável à germinação, adquire novamente dormência; ou a semente é dispersa sem qualquer tipo de dormência, passando a dormente sob uma condição desfavorável ou estressante. Em circunstâncias naturais, parece que a primeira alternativa para a instalação da dormência secundária é a mais freqüente, contribuindo para o aparecimento de um fenômeno conhecido como "dormência cíclica". Esse fenômeno, descrito principalmente em espécies invasoras de clima temperado, refere-se à alternância gradual entre os estados de não-dormência e dormência em sementes enterradas, ao longo do ano.

Além das dormências primária e secundária, Harper [3] definiu uma terceira modalidade: a dormência imposta, quando a semente não germina por uma condição adversa do ambiente. Nesse caso, porém, Murdoch & Ellis [4] utilizam a expressão "quiescência imposta", ao invés de "dormência imposta", já que a ausência de germinação estaria relacionada à insuficiência de fatores como disponibilidade de água, temperatura e/ou aeração, o que seria mais apropriadamente descrito como quiescência, e não como dormência.

Já em meados da década de 1960, Vegis [5] relacionou dormência - especificamente, dormência fisiológica - com a capacidade de uma semente germinar em resposta à temperatura. Essa resposta é normalmente balizada pelas chamadas "temperaturas cardeais", a saber, as temperaturas mínima (Tmin), ótima (TO) e máxima (Tmax) para que uma semente germine. Assim, a germinação ocorrerá desde que a temperatura ambiente (T) esteja situada em um intervalo que vai de Tmin a Tmax, isto é, desde que Tmin T Tmax. De acordo com Vegis, quanto mais dormente a semente, mais estreita deve ser a amplitude térmica na qual ela germina, ou seja, menor a diferença entre Tmin e Tmax, até a condição de dormência total ou absoluta, quando Tmin tende a se igualar a Tmax.

Imaginemos, assim, a situação hipotética de uma semente para a qual Tmin = Tmax = 23,9 graus centígrados. Nesse caso, a semente dificilmente germinaria, mesmo nos equipamentos normalmente utilizados em laboratório para manter a temperatura "constante", mas que em geral exibem uma oscilação térmica superior a 0,1 grau centígrado. Inversamente, a interrupção ou quebra da dormência seria provocada pelo distanciamento entre Tmin e Tmax, seja pela redução de Tmin e/ou pelo aumento de Tmax. Em suma, o grau de dormência seria uma função da distância entre Tmin e Tmax, limites esses definidos endogenamente à semente. Nesse conceito, à semelhança da dormência imposta, uma semente parcialmente dormente poderia germinar desde que colocada sob uma temperatura adequada (Tmin T Tmax). Mas há aqui uma distinção importante: a temperatura ambiente determina se uma semente germina ou não, mas são os limites Tmin e Tmax que irão expressar o "estado" fisiológico da semente, mais especificamente o seu grau de dormência. Assim, o processo de germinação seria desencadeado e prosseguiria quando houvesse sobreposição entre a temperatura no campo (fator ambiental) e a amplitude térmica (delimitada por Tmin e Tmax) de germinação da semente (fator endógeno). Desse modo, a dormência fisiológica corresponderia a uma modalidade de desenvolvimento caracterizada pelo intervalo de sensibilidade térmica da semente. A germinação, por sua vez, é dependente da temperatura ambiental.

A expressão "dormência relativa" também tem sido utilizada para descrever a variação na sensibilidade da semente a fatores ambientais. Assim, uma semente pode ter sua dormência térmica quebrada (há um alargamento da "janela" térmica dentro da qual a semente está apta a germinar), mas continua necessitando de outros fatores (luz, por exemplo) para transformar-se em uma plântula. Casos em que a semente necessita de luz para germinar em uma dada temperatura, mas é indiferente à luz em outra temperatura, são exemplos de dormência relativa. Os mesmos Baskin & Baskin definem a dormência relativa (ou condicional) como um estágio intermediário entre dormência primária e não-dormência, ou entre este último estado e a dormência secundária, sendo que a semente em dormência relativa não conseguiria germinar em uma faixa de condições ambientais tão ampla como o faria a semente quiescente. A rigor, se tomarmos por base alguns exemplos, não há uma distinção nítida entre os conceitos de "dormência relativa" e "dormência imposta", pois em ambos os casos uma semente capaz de germinar não o faz devido à falta de um ou mais fatores ambientais específicos. Por sua vez, como destaca Labouriau, na dormência relativa, a resposta ao ambiente depende intrinsecamente de flutuações endógenas no embrião (i.e., da capacidade de resposta da semente), fundamento esse ausente na formulação original de Harper sobre dormência imposta.

Se uma semente não germina sob uma dada temperatura, como poderemos saber se ela está em estado de dormência ou é apenas uma semente quiescente, submetida a uma condição térmica particularmente desfavorável à germinação? Há uma definição, segundo a qual dormência é uma incapacidade temporária de germinação sob uma determinada condição ambiental que não impede a germinação, uma vez cessada a dormência. Imaginemos, por exemplo, que uma semente viável não germine quando embebida à temperatura de 35 graus centígrados, mas o faça quando tratada com uma substância reguladora de crescimento ou quando submetida a um choque térmico. Nesse caso, podemos dizer que a semente estava em dormência e que os tratamentos capacitaram a semente a germinar àquela temperatura. Já a semente quiescente (não-dormente) não germinaria, pois a substância reguladora (ou outro tratamento) não conseguiria reverter as limitações (intrínsecas) que a incapacitam de germinar àquela temperatura. Em outras palavras, em uma semente quiescente, as temperaturas limítrofes Tmin e Tmax apresentariam um caráter praticamente invariante, característico daquele sistema.

Até o momento, entretanto, o único modo de descobrir se a dormência foi interrompida é o próprio desencadeamento da germinação, já que ainda não há um critério operacional ou marcador bioquímico que identifique e defina precisamente o fim a dormência. Até que essa questão seja resolvida, o processo de quebra da dormência só pode ser avaliado de modo indireto, por intermédio de um processo concorrente: a germinação (crescimento, seguido da protusão de parte do embrião através do tegumento). Esta, por sua vez, só ocorre se as condições ambientais forem "favoráveis", o que seria uma característica da semente quiescente.

Como destacam Vleeshouwers e colegas, costuma-se investigar a dormência armazenando-se sementes em condições que não permitam a germinação, mas que também não comprometam sua viabilidade. Periodicamente, amostras de sementes são testadas em diferentes condições ambientais e eventuais alterações nos padrões de resposta a tais condições poderão ser atribuídas a mudanças no estado de dormência durante o armazenamento da semente, ou seja, as condições de armazenamento afetariam o grau de dormência. Ainda segundo esses autores, fatores indutores de dormência causariam um estreitamento na amplitude de condições propícias à germinação, ao passo que fatores que não alteram os níveis de exigência da semente a determinadas condições ambientais, mas que são indispensáveis para que a germinação ocorra, são fatores indutores da germinação.

Fatores ambientais, como a temperatura, podem desempenhar um papel duplo, controlando não só variações sazonais na dormência, como também a germinação propriamente dita. Vale notar aqui que, nesse caso, os processos de quebra de dormência e indução da germinação em geral exigem temperaturas diferentes, ao passo que a indução da dormência ocorre muitas vezes em temperaturas favoráveis à germinação. Esta última situação é típica de sementes fotoblásticas positivas (i.e., aquelas que precisam de luz para germinar), nas quais temperaturas relativamente elevadas (e propícias à germinação) podem causar dormência se a semente estiver enterrada. Nesse caso, a luz deve ser encarada como um fator ambiental necessário à germinação (da mesma forma que a temperatura e a água), embora a maioria dos autores considere a necessidade de luz como uma forma de dormência. Em todo caso, é provável que a luz atue em ambos os processos.

De um ponto de vista ecológico, a dormência de sementes é um assunto de interesse na medida em que esse processo pode estar relacionado ao acúmulo de um banco de sementes persistente, ainda que dormência e persistência no solo possam não estar diretamente correlacionados [6]. A dormência não seria então nem necessária nem suficiente para a formação de um banco de sementes persistente no solo. Em outras palavras, um banco persistente - que contem sementes viáveis por períodos superiores a doze meses - pode ser constituído tanto por sementes dormentes stricto sensu como por sementes quiescentes. Em uma comunidade de sementes vivas incorporadas ao solo, deveremos portanto encontrar sementes dormentes (dormência primária e/ou secundária) e sementes não-dormentes (quiescência). Uma estimativa da quantidade de sementes viáveis (i.e., potencialmente capazes de produzir uma plântula) presentes no solo, por intermédio de censos periódicos, deve produzir um quadro bastante razoável do banco de sementes de uma determinada espécie. Evidentemente, uma abordagem funcional deve também levar em conta outras variáveis, como a velocidade de germinação e de crescimento inicial da plântula, indicadores do vigor. Em estudos de regeneração da vegetação, discussões sobre dormência versus quiescência podem não ser tão relevantes, considerando-se que ambos os processos parecem contribuir para a longevidade das sementes no solo.

Quanto ao papel do ambiente operacional da semente, o referencial é a germinação: se ela ocorre, o ambiente é favorável; se não ocorre, o ambiente não é favorável. Em ambos os casos, no entanto, esteja a semente dormente ou quiescente, é necessário antes de qualquer coisa que o órgão efetuador do crescimento (embrião) reconheça seu ambiente operacional como favorável ou não. Nesse sentido, Bradford [7] argumenta que uma semente pode ser caracterizada pelo seu PSI-base, que é um valor mínimo de potencial hídrico (PSI), a partir do qual a semente não germina. Por exemplo, se o PSI-base de uma semente é - 0,3 MPa, ela só germinará quando o PSI do ambiente for maior (i.e., menos negativo) do que - 0,3 MPa. Esse mesmo autor cita que quando a dormência de sementes da batata (Solanum tuberosum) é quebrada por resfriamento ou pós-maturação, o PSI-base decresce proporcionalmente.

Exemplos como esse sugerem que a perda de dormência (ou sua indução) poderia estar associada a alterações em limiares endógenos, um dos quais seria representado pelo parâmetro PSI-base. A própria resposta da semente à temperatura poderia estar relacionada à variação de seu PSI-base: à medida que a temperatura ambiente (T) se aproxima de Tmax, o PSI-base tende para valores cada vez maiores, podendo eventualmente atingir valores positivos quando T Tmax. Nessas circunstâncias, a semente deixaria de germinar na água destilada (PSI = 0). Por sua vez, um decréscimo (valores mais negativos) em PSI-base está relacionado a um alargamento da janela térmica (intervalo entre Tmin e Tmax) propícia para a germinação, durante a liberação da dormência. Juntamente com o fator temperatura, o conceito de PSI-base pode ser usado em modelos que descrevam quantitativamente o potencial germinativo de uma população de sementes em um espectro de condições ambientais.

A seqüência de eventos que descreve a resposta da semente a um fator ambiental pode ser resumidamente representada da seguinte maneira: exposição ao estímulo ambiental percepção do estímulo reconhecimento + autenticação resposta. É possível que a etapa "reconhecimento + autenticação" envolva a participação de um ou mais subsistemas - como aquele responsável pela resposta da semente ao potencial hídrico - com seus respectivos limiares ou valores críticos. Tais limiares poderiam variar de modo mais ou menos contínuo, dependendo de fatores ambientais (luminosidade, temperatura, concentração de íons, etc), dentro de limites ditados pelo genótipo. A germinação ocorreria desde que houvesse uma concordância entre os limiares endógenos do embrião e as flutuações do ambiente operacional da semente.

Na dormência física, ainda segundo Baskin & Baskin, os envoltórios seminais evitam a exposição do embrião ao estímulo ambiental (água). À medida que esse impedimento é atenuado, com um eventual aumento de permeabilidade, o embrião recebe mais água. Com o aumento da hidratação dos tecidos embrionários, pode ocorrer tanto uma alteração na capacidade de percepção e transdução de estímulos ambientais (efeito sobre a dormência), como a ativação do aparato metabólico e geração de pressão de turgescência para o crescimento do embrião maduro (efeito sobre a germinação). Neste último caso, o início da germinação já estaria previamente "autorizado" pelo aparato autenticador, ou seja, a dose do fator se ajustaria às doses limiares endógenas. Se a hidratação é absolutamente necessária para o crescimento do embrião, o conteúdo de água de uma semente madura no momento da dispersão já poderia ser suficiente para eventuais alterações nos processos de dormência, como no caso da chamada "pós-maturação a seco", em que a dormência diminui com o tempo de armazenamento. Assim, a semente não precisaria estar plenamente hidratada para que flutuações dos limiares endógenos pudessem ocorrer, embora em alguns casos isso seja fundamental, como na estratificação (interrupção da dormência por tratamentos com temperaturas baixas e/ou altas).

Concluindo, gostaria de frisar que a distinção entre dormência e quiescência é dificultada na medida em que repousa sobre um conceito extremamente relativo, a saber: as "condições adequadas". Não se pode a priori determinar ou classificar uma condição ambiental como adequada ou não. Cada semente, como um sistema autônomo, responde aos fatores ambientais em função de seus limiares endógenos. Assim, o ambiente adequado para uma semente em particular é aquele que se ajusta aos seus parâmetros endógenos de germinação. Esses parâmetros, em última análise, poderão determinar a distribuição dos períodos de germinação de cada semente ao longo de determinado espectro de fatores ambientais. Como reportam Garcia-Huidobro et al. [8], a temperatura deve simplesmente adiantar ou atrasar a germinação, sem contudo alterar de maneira significativa a ordem da distribuição dos períodos de germinação. Se imaginarmos, por exemplo, que em uma população de sementes existam as "rápidas" (i.e., que apresentam maior velocidade de germinação), as "intermediárias" e as "lentas", uma semente do grupo das "rápidas" provavelmente irá germinar antes de uma do grupo das "lentas", independentemente da temperatura. A influência da temperatura simplesmente torna a distribuição de freqüências de germinação das sementes mais sincronizada ou mais espalhada ao longo do tempo. E o que tornaria uma semente mais ou menos rápida do que outra? A resposta seria: seus limiares endógenos.

Em uma semente viva, co-existem dois mecanismos básicos que determinam fortemente quando se dará a germinação: 1) mecanismos relacionados principalmente aos tegumentos, que limitam ou impedem o contato do embrião com o fator ambiental; e 2) mecanismos que envolvem a capacidade de resposta ao fator ambiental. Estes últimos incluiriam tanto mecanismos fisiológicos como morfológicos (e.g., imaturidade ou indiferenciação do embrião). Em torno disso, a grande diversidade de respostas e "estratégias" de germinação das sementes face aos fatores do ambiente físico nada mais representa do que a necessidade de sobrevivência em um ambiente flutuante (no tempo e no espaço) e muitas vezes imprevisível. No fim das contas, se pudesse falar, aquela sementinha, colocada sobre o algodão umedecido com água, talvez dissesse: "Eu não sou quiescente, eu estou quiescente!".

Notas

(*) Professor Adjunto victorjc@rc.unesp.br, Departamento de Botânica, Universidade Estadual Paulista (Rio Claro, SP)

1. Labouriau, L.G. 1983. A germinação das sementes. Washington, Secretaria Geral da OEA.
2. Baskin, C. C. & Baskin, J. M. 2004. A classification system for seed dormancy. Seed Science Research 14: 1-16.
3. Harper, J. L. 1959. The ecological significance of dormancy. In Proceedings of IV International Congress of Crop Protection (Hamburg, 1957), pp. 415-420; ver ainda Vleeshouwers, L. M.; Bouwmeester, H. J. & Karssen, C. M. 1995. Redefining seed dormancy: an attempt to integrate physiology and ecology. Journal of Ecology 83: 1031-1037.
4. Murdoch, A. J. & Ellis, R. H. 2000. Dormancy, viability and longevity. In Fenner, M. (ed.), Seeds: the ecology of regeneration in plant communities, 2nd edition, pp. 183-214. Wallingford, CABI Publishing.
5. Vegis, A. 1964. Dormancy in higher plants. Annual Review of Plant Physiology 15: 185-224.
6. Thompson, K. et al. 2003. Are seed dormancy and persistence in soil related? Seed Science Research 13: 97-100.
7. Bradford, K. J. 2002. Applications of hydrothermal time to quantifying and modelling seed germination and dormancy. Weed Science 50: 248-260. Uso aqui a expressão PSI em substituição à letra grega psi maiúsculo.
8. Garcia-Huidobro, J.; Monteith, J. L. & Squire, G. R. 1982. Time, temperature and germination of pearl millet (Pennisetum typhoydes). Journal of Experimental Botany 33: 288-296.